Le Turok du 2eme jeu, c'est-à-dire Joshua Fireseed, fait un cauchemar où il est tué alors qu'il tente de libérer un enfant emprisonné. Se réveillant en sursaut chez lui, il verra que son rêve est prémonitoire. Des soldats d'Oblivion, le nouvel ennemi du jeu, sont chez lui pour l'exécuter. Après un combat héroïque, il sacrifiera sa vie pour sauver celles de Danielle et Joseph, qui sont sa femme et son frère. Dans leur fuite, Danielle et Joseph verront leur véhicule, un pick-up, percuté par un monstre qui sera éliminé in extremis par Adon. Adon leur apprendra qu'ils sont désormais les héritiers de Joshua et devront reprendre le flambeau de gardien. Ainsi commence le jeu …